Predchodca súčasného DPMŽ bol založený 1.5.1949 pod názvom "Dopravný komunálny podnik Žilina". Dňa 28.10.1949 začal prevádzkovať mestskú hromadnú dopravu v Žiline. Dňa 30.6.1953 bol zmenený názov podniku za súčasný, tj. "Dopravný podnik mesta Žiliny". V roku 1963 bol DPMŽ pričlenený do ČSAD.
Za zaujímavosť tiež stojí, že DPMŽ prevádzkoval lodnú dopravu na Oravskej priehrade až do začlenenia do ČSAD.
Mestské zastupiteľstvo v Žiline dňa 6.11.1992 obnovilo DPMŽ, ktorý začal od 1.11.1993 opäť prevádzkovať MHD v Žiline.
Autobusová doprava DPMŽ vznikla vyčlenením prevádzky MHD Žilina deponovanej vo vozovni Košická z ČSAD a od roku 1994 DPMŽ vykonáva aj trolejbusovú dopravu v meste. Pre tento účel bola vybudovaná vozovňa Kvačalova v ktorej sú deponované všetky trolejbusy podniku.
